Im 1282 gegründeten Spital fanden ab 1380 umfangreiche Bauarbeiten statt, bei denen auch die Kirche neu errichtet wurde. Von diesem Bau blieben bis heute der eingezogene Chor und Teile des Langhauses erhalten. Ende des 15. und in der Mitte des 16. Jahrhunderts erfolgten erneut größere Bauarbeiten. Seit 1532 dient die Kirche dem lutherischen Bekenntnis, 1567 wurde sie endgültig der evangelischen Gemeinde als Pfarrkirche übergeben. Das Innere erfuhr 1772–1774 eine barocke Neugestaltung. Ein schlanker, hochaufragender Glockenturm bestimmt die straßenseitige Ansicht, die sich sonst in die Nachbarbebauung einfügt.

Das Langhaus mit seinen Doppelemporen und dem Muldengewölbe ist von der barocken Umgestaltung geprägt. Vom Ellwanger Maler Johann Nieberlein stammt das Deckengemälde, das ein christologisches Programm besitzt und 1774 entstand. Auch die Kanzel wurde in diesem Jahr geschaffen, der Schalldeckel erst 1802. Aus dem Jahr 1792 stammt die später mehrfach veränderte Orgel. Sie besitzt heute 24 Register auf zwei Manualen und Pedal. Im kleinen kreuzrippengewölbten Chor befinden sich spätgotische Wandmalereien und ein Altar aus der Zeit um 1480, der die Figur einer Stahlenkranzmadonna im Schrein zeigt.

Quellenangaben: Dehio Bayern I [Franken], 1999, S. 282; http://www.dekanat-dinkelsbuehl.de/kirchengemeindedkb/index.php/kirchen/hlg-geist-kirche; http://www.solideo.de/content/dinkelsb%C3%BChl-heilig-geist-kirche